Состояние физического, духовного и социального благополучия, которое входит в понятие «здоровье», тесно связано с возможностью каждого из членов общества участвовать в просоциальном поведении, помогая другим людям и получая, в свою очередь, помощь и поддержку окружающих. Термины просоциальное и помогающее поведение (ПП) обычно отождествляют и определяют как добровольные действия, совершаемые в ответ на потребности других и направленные на их благо [1]. Выраженное снижение способности к адекватному социальному взаимодействию объединяет такую группу нарушений развития, как расстройства аутистического спектра (РАС) [2–4]. Нарушение социального поведения является одним из препятствий для детей с РАС в реализации возможности занять полноценное место в обществе, что делает актуальным анализ его нейрофизиологических механизмов. В настоящее время наиболее обсуждаемы следующие гипотезы о причинах РАС. Предполагается, что для головного мозга людей с РАС характерны отклонения в процессе прореживания (pruning) синаптических терминалей, что приводит к атипичному количеству аксонов и синапсов. Как следствие возникают избыточность локальных соединений внутри микроучастков коры больших полушарий и недостаточность функционального взаимодействия относительно удаленных регионов, таких как фронтальные и теменные области неокортекса, что подтверждает анализ когерентности ритмов электроэнцефалограммы (ЭЭГ) [5]. Согласно другой гипотезе, функциональный дефицит никотиновой ветви холинергической модулирующей системы является причиной выявленного дисбаланса возбуждения и торможения, проблем с переключением внимания, модуляции чувствительности к стимулам различной модальности у детей с РАС [6]. Наконец, около двадцати лет назад было выдвинуто предположение о нарушении при РАС функционирования зеркальной системы мозга (ЗСМ), участвующей в восприятии эмоций окружающих, понимании их действий и подражании таким действиям. Ядром ЗСМ человека являются участки неокортекса, расположенные билатерально в нижней теменной доле и вентральной премоторной коре [7–9]. В контексте изучения особенностей становления просоциального поведения у детей с РАС особенно важна проверка последнего предположения, поскольку для оказания помощи другим необходимо обладать представлениями о целях их действий, воспринимать эмоции и оценивать психические состояния окружающих, а также перенять определенные способы ПП [10].

По некоторым данным, индикатором активации ЗСМ является десинхронизация (подавление) сенсомоторного μ-ритма (разновидность α-активности) [8, 10, 11], наиболее выраженного над центральными областями коры. Это позволяет проводить исследования особенностей функционирования данной системы, в том числе у детей с РАС, используя регистрацию ЭЭГ. Авторы одной из первых работ в данной области обнаружили, что в отличие от испытуемых группы нормы, у взрослых и детей с РАС не было подавления μ-ритма во время просмотра видеозаписей биологических движений (движений руки) [12]. Полученные результаты легли в основу выдвинутой ими гипотезы разбитого зеркала.

Целый ряд более поздних исследований, в которых анализировали ЭЭГ при предъявлении испытуемым подобных движений, не выявили различий в модуляции μ-ритма у людей с РАС и нормотипичных индивидов [13–15]. Однако в работе, где в качестве стимулов были использованы записи эмоционально окрашенных социальных движений, а также перемещений неживых объектов, у типично развивающихся детей 7–15 лет эмоциональные стимулы показали значимо большую десинхронизацию, в то время как у их сверстников с РАС различия в десинхронизации μ-ритма при предъявлении указанных стимулов отсутствовали [16]. При выполнении задачи, которая требовала узнавания инструментов и изображения действий с ними в виде пантомимы, выявлено снижение величины модуляции мощности μ-ритма ЭЭГ у детей 8–13 лет с РАС по сравнению с детьми нормотипической группы [17]. Нашей лабораторией также выявлены различия в реактивности сенсомоторных ритмов ЭЭГ у детей с РАС 5–10 лет и их нормально развивающихся сверстников в ситуациях наблюдения, имитации и слухового восприятия движений руки с компьютерной мышью. Ситуации имитации движений и восприятия перемещения мыши на слух у испытуемых контрольной группы сопровождались десинхронизацией μ- и β-ритмов, а у детей с РАС такая реакция либо отсутствовала, либо происходила синхронизация μ-ритма [18].

Анализ подобных противоречий привел к изменению «гипотезы разбитого зеркала» и созданию интегрированной модели социальной модуляции реакций ЗСМ со стороны других областей неокортекса. Модель предполагает, что зеркальные нейроны обрабатывают зрительномоторные свойства наблюдаемых действий, в то время как медиальная префронтальная кора контролирует активность ЗСМ в зависимости от социальной значимости и контекста ситуации. Симптомы РАС возникают из-за аномалий нисходящей регуляции ЗСМ, а не внутри этой системы. В итоге при наблюдении простых движений ЗСМ людей с РАС реагирует как у нейротипичных людей. Однако сложные действия, эмоционально окрашенные и социальные стимулы часто обрабатываются неадекватно [8, 19, 20]. С учетом этой модели разработаны тренинги с применением биологической обратной связи (БОС) по ЭЭГ, которые показали определенную эффективность в коррекции проявлений РАС [21]. Тренинги основаны на компьютерных играх и включают в себя задачи на синхронизацию и десинхронизацию μ-ритма в зависимости от игрового контекста, что обеспечивает перестройку связей ядра ЗСМ с другими областями неокортекса.

Ранее проведенные исследования показали, что дети с РАС, хотя и в меньшей степени, чем нормотипичная группа, могут проявлять просоциальное поведение в ответ на потребности других [22]. Они демонстрируют ПП в ситуациях, требующих: инструментальную помощь (instrumental helping), т. е. помощь другим людям в завершении целенаправленного действия; эмпатическую помощь (comforting), реагируя на эмоциональные нужды другого человека и вербально или физически поддерживая и утешая его; альтруистическую помощь, при которой дети делятся ресурсами (sharing), если их не достается другому индивиду. Насколько нам известно, анализ реактивности μ-ритма ЭЭГ при реализации задач на ПП у детей с РАС в сопоставлении со здоровыми сверстниками ранее никто не проводил. Такое исследование позволило бы уточнить возможную роль дисфункции ЗСМ в организации сложного просоциального поведения у детей с аутизмом, а также могло быть полезным в разработке новых методов коррекции нарушений у детей с РАС с помощью сеансов БОС по ЭЭГ. Поскольку степень десинхронизации μ-ритма может быть неверно оценена из-за частичного наложения на него затылочного α-ритма, находящегося в близком частотном диапазоне [10], целесообразно определение индивидуальной полосы μ-ритма, устанавливаемой при совершении ребенком самостоятельных движений. В связи с этим целью нашего исследования было выявить особенности реактивности ЭЭГ в индивидуальном частотном диапазоне μ-ритма у детей с РАС дошкольного возраста в ситуациях, требующих оказания разных видов помощи другому человеку.

ПАЦИЕНТЫ И МЕТОДЫ

Характеристика выборки

Исследование проводили на базе Центра коллективного пользования научным оборудованием «Экспериментальная физиология и биофизика» Крымского федерального университета имени В. И. Вернадского. В нем приняли участие 64 ребенка-правши в возрасте 4–7 лет (средний возраст – 5,7 ± 1,2 года), из них 26 детей с РАС (20 мальчиков и 6 девочек) и 38 типично развивающихся детей, или группа сравнения (21 мальчик и 17 девочек). Распределение детей с РАС по возрастным группам было следующим: в группе 4-х лет — 6 человек, 5-ти лет — 6 человек, 6-ти лет — 8 человек, 7-ми лет — 6 человек. Распределение типично развивающихся детей: в группе 4-х лет — 10, 5-ти лет — 8, 6-ти лет — 10, 7-ми лет — 10 человек. Распределение по возрасту детей с РАС и нормотипичных детей в этих группах не различалось. Средний возраст всех детей с РАС и в группе сравнения значимо не различался (5,9 ± 1,2 и 5,5 ± 1,2 соответственно, р = 0,17). Группу детей с РАС составили дети с диагнозом «детский аутизм» (F84.0 по МКБ-10) или «расстройства аутистического спектра с нарушением интеллектуального развития и с нарушениями функционального языка» (6A02.3 по МКБ-11). Критерии включения детей в группу сравнения: достаточный уровень когнитивного развития (IQ от 90 до 120 баллов по тесту Векслера в вариантах WPPSI и WISC); отсутствие хронических заболеваний нервной системы. Критерии включения для детей обеих групп: наличие нормального уровня зрения и слуха; предпочтение правой руки.

Определение выраженности просоциального поведения

Для анализа уровня выраженности ПП были использованы четыре экспериментальные ситуации. К каждой из последующих ситуаций переходили после того как ребенок выполнил задание, либо если он не оказал помощи в течение 50 с.

1. Задание на реализацию инструментального помогающего поведения (ИПП) по методике, предложенной F. Warneken, M. Tomasello [23]. На стол перед ребенком помещали коробку с небольшим отверстием сверху и открытой гранью со стороны ребенка. Затем экспериментатор ставил на коробку кружку, и как бы помешивая в ней чай, «случайно» ронял ложку в верхнее отверстие коробки. Ожидалось, что ребенок поможет достать ложку и отдаст ее экспериментатору.
2. Задание на реализацию эмоционального помогающего поведения (ЭПП) по методике с использованием клипборда [24]. Экспериментатор как бы случайно придавливал палец зажимом для бумаг с возгласом «Ой!» и демонстрировал, что ему больно (делал грустное лицо, потирал палец, вздыхал и постанывал). Анализировали, успокаивал ли ребенок экспериментатора (дотрагивался до его руки, озвучивал беспокойство о нем, направлял на него внимание родителя, чтобы тот помог и т. д.).
3. Задание на реализацию альтруистического помогающего поведения (АПП) по методике «неравное угощение» [22]. Экспериментатор доставал два прозрачных контейнера, один для себя, другой для ребенка и говорил: «Посмотри, что у меня есть». При этом в контейнере у экспериментатора пусто, а у ребенка — четыре печенья. Экспериментатор различными способами показывал, что у него нет печенья, а у ребенка есть, делал грустное лицо, протягивал руку ладонью вверх в требовательном жесте. Оценивали, поделится ли ребенок печеньем.
4. Задание на реализацию комплекса альтруистического и эмоционального помогающего поведения (АЭПП) [25]. Экспериментатор сначала играл с ребенком, используя двух плюшевых игрушечных мишек, у одного из которых лапа прикреплена на застежке-липучке. После нескольких минут игры лапа у этой игрушки отпадала, и экспериментатор демонстрировал грустное лицо. Затем сигналы о необходимости помощи становились все более явными, например, экспериментатор произносил: «Лапа отпала! Моим мишкой теперь не поиграть!». Оценивали, в какой степени ребенок демонстрирует ПП, успокаивая либо предлагая свою игрушку.

Во время выполнения заданий проводили видеорегистрацию. На основании ее анализа и критериев, описанных ранее [22–25] (оказывалась ли помощь и насколько быстро это делал ребенок, требовались ли для этого все более настойчивые стимулы со стороны экспериментатора) оценивали уровень проявления ПП по 10-балльной шкале.

Регистрация и анализ ЭЭГ

Регистрацию ЭЭГ осуществляли с помощью электроэнцефалографа «Нейрон-Спектр-5» («Нейрософт»; Россия) монополярно от 19 отведений по стандартной схеме 10–20% (референт — объединенные ушные электроды) в полосе пропускания сигнала 0,5–30,0 Гц при частоте дискретизации 250 Гц. Запись ЭЭГ и видеозапись экспериментальных ситуаций были синхронизированы.

Регистрацию ЭЭГ в фоновой ситуации (длительность 50 с) проводили при открытых глазах в условиях устойчивого зрительного внимания при просмотре видеозаписи вращающегося мяча. Для анализа μ-ритма при реализации просоциального поведения отбирали такие временные периоды четырех экспериментальных ситуаций, когда ребенок сидел неподвижно, наблюдал за действиями взрослого и принимал решение об оказании той или иной помощи. Длительность таких записей зависела от времени, через которое ребенок оказывал помощь, и не превышала 50 с.

Обработку данных ЭЭГ проводили с помощью программы WinEEG («Мицар»; Россия). Артефакты удаляли с помощью встроенного в программу метода независимых компонент с дополнительным зрительным контролем качества записи. Записи ЭЭГ одного ребенка группы сравнения и семи детей с РАС содержали большое количество артефактов из-за чрезмерной двигательной активности испытуемых и были исключены из дальнейшей статистической обработки. Полученные безартефактные отрезки ЭЭГ разбивали на эпохи по 2 с. Фрагменты ЭЭГ подвергали быстрому преобразованию Фурье с взаимным перекрытием эпох 50%. Амплитуды μ-ритма анализировали в девяти локусах: лобных (F3, Fz, F4), центральных (С3, Cz, С4), теменных (Р3, Pz, Р4). Указанные регионы выбраны как области интереса на основании данных литературы о целесообразности анализа μ-ритма у детей не только в центральных, но и во фронтальных и теменных областях [26]. Амплитуду μ-ритма ЭЭГ рассчитывали в индивидуальных для каждого испытуемого частотных диапазонах, границы которых были установлены на основе анализа различий спектров мощности ЭЭГ в отведении С3 в состоянии двигательного покоя ребенка и при выполнении им движений (реакция десинхронизации) [27].

Статистическая обработка данных

Статистический анализ полученных данных проводили с применением программы STATISTICA 12.0 (StatSoft Inc.; США). Для оценки различий в показателях выраженности различных элементов просоциального поведения использовали непараметрический U-критерий Манна–Уитни. Для выявления особенностей реактивности ЭЭГ у детей с РАС рассчитывали индексы реактивности (ИР) μ-ритма в соответствии с формулой ИР = ln (B / A) [13], где B — амплитуда ритма в экспериментальной ситуации, A — амплитуда ритма в фоновой ситуации. Логарифмирование применяли для нормализации распределения. Значения ИР > 0 свидетельствуют об увеличении амплитуды ритма в экспериментальной ситуации по сравнению с фоновым уровнем (синхронизация), а ИР < 0 — о снижении амплитуды ритма (десинхронизация). Различия в ИР μ-ритма исследуемых групп оценивали с помощью дисперсионного анализа с повторными измерениями (repeated measures ANOVA). Определяли влияние межсубъектного фактора ГРУППА (два уровня: дети с РАС и группа сравнения) и внутрисубъектного фактора ЛОКУС (девять отведений ЭЭГ) по схеме 2 × 9. Для расчета статистической значимости различий ИР в привязке к каждому из девяти отведений ЭЭГ использовали метод линейных контрастов. Для описания распределений, отличных от нормального (показатели просоциального поведения), применяли медиану и интерквартильный размах. В случаях нормального распределения данных (логарифмированные значения ИР) использовали среднее и стандартную ошибку среднего. Статистически значимыми считали различия при р < 0,05, но в связи с небольшим объемом выборок учитывали и тенденции к наличию различий (р < 0,10).

Из-за преобладания участников мужского пола в группе РАС мы не оценивали пол как независимую переменную. 

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Особенности показателей помогающего поведения у детей с РАС

Оценка выраженности элементов просоциального поведения у детей группы сравнения показала следующее: показатель ИПП составил 7,5 (2; 10), ЭПП — 1,5 (0; 3), АПП — 6,0 (4; 10), АЭПП — 8,5 (4; 10) баллов. У детей с РАС уровень ИПП составил 9,0 (1; 10), ЭПП — 0,0 (0; 3), АПП — 2,5 (0; 5), АЭПП — 3,0 (0; 10) баллов. Хотя в случае большинства экспериментальных ситуаций нормотипичные дети демонстрировали более выраженное ПП, различия между группами статистически значимы только для ситуации АПП (Z = 2,61, p < 0,01) и приближаются к значимому уровню для АЭПП (Z = 1,65, p = 0,09).

Особенности реактивности ЭЭГ в частотном диапазоне μ-ритма у детей с РАС

У нормотипичных детей во всех экспериментальных ситуациях ИР в центральных и теменных отведениях принимали отрицательные значения, что указывает на десинхронизацию ЭЭГ в диапазоне μ-ритма (рисунокА). Во фронтальных отведениях реактивность μ-ритма выражена незначительно. У детей с РАС величины ИР во всех анализируемых отведениях при выполнении подобных задач принимали как положительные, так и отрицательные значения, что указывает как на десинхронизацию, так и на синхронизацию ЭЭГ в диапазоне μ-ритма (рисунокБ).

Результаты дисперсионного анализа различий в реактивности μ-ритма у детей с РАС и группы сравнения свидетельствуют о статистически значимом влиянии фактора ГРУППА в задании на реализацию комплекса альтруистического и эмоционального помогающего поведения (АЭПП) (таблица). У детей группы сравнения в данной экспериментальной ситуации зарегистрировано снижение амплитуды во всех отведениях, за исключением Fz, а у группы с РАС — рост амплитуды индивидуального μ-ритма, за исключением локуса Pz (см. рисунок). Применение метода линейных контрастов показало, что различия в ИР μ-ритма ЭЭГ у двух групп детей достигали уровня статистической значимости в центральных отведениях левого и правого полушарий, а также в теменном отведении правого полушария (С3: p = 0,02; С4: p = 0,03; Р4: p = 0,03). В заданиях на реализацию ИПП, ЭПП и АЭПП значимых различий в ИР μ-ритма у детей с РАС и типично развивающихся сверстников не выявлено.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Как и другие авторы [22, 28], мы обнаружили, что несмотря на выраженные социальные нарушения, дети с РАС действуют просоциально в ответ на потребности других и могут делать это в ситуациях, требующих разных видов помощи. Уровень ПП в ситуации, требующей инструментальной помощи, у детей с РАС был несколько выше, чем у детей группы сравнения. Возможно, это связано с интересом к восстановлению порядка объектов, который присущ детям с РАС [29]. Однако в ситуациях АПП и АЭПП дети с РАС менее склонны к оказанию помощи. Наиболее сложной для участников исследования была ситуация АЭПП — детям надо было в процессе игры оценить происходящее, воспринять аффективно окрашенные невербальные и вербальные сигналы экспериментатора, оказать ему эмоциональную помощь или даже поделиться привлекательной игрушкой. У детей с РАС в этой ситуации не только выявлена тенденция к меньшей выраженности ПП, но и обнаружены статистически значимые отличия от детей группы сравнения в паттерне ЭЭГ.

У нормотипичных детей в ситуациях, требующих оказания помощи, в центральных и теменных отведениях обнаружена десинхронизация ЭЭГ в частотном диапазоне μ-ритма, в том числе в ситуации АЭПП. У детей с РАС такая десинхронизация в указанной ситуации отсутствовала. Как уже отмечалось, десинхронизацию μ-ритма расценивают в качестве индикатора активации ЗСМ [10, 11]. Таким образом отсутствие депрессии μ-ритма у детей с РАС в условиях задачи на АЭПП может указывать на меньшую степень активации ЗСМ, которая проявляется в наиболее сложной социальной ситуации. Полученные результаты, согласно которым ИР у детей исследованных групп в наибольшей степени различаются в задаче на АЭПП, согласуются с так называемой интегрированной моделью [8], основанной на модуляции реакций нервных клеток ЗСМ со стороны префронтальной коры и других областей неокортекса в зависимости от контекста ситуации.

Причиной измененных реакций ЗСМ могут быть и затруднения с переключением внимания в сложной социальной ситуации. По мнению ряда авторов, у детей с аутизмом нарушена работа вентрального модуля внимания, который включает височно-теменной стык (temporo/ parietal junction), дорсальную треть верхне-височной извилины и ряд областей вентральной фронтальной коры. Данный модуль отвечает за высвобождение внимания и его переориентировку к новым, потенциально важным стимулам [2, 6]. В связи с этим можно предположить, что пониженная способность к переключению внимания у детей с РАС (например, от направленности на собственную игру с привлекательной игрушкой к действиям и проявлениям эмоций другого человека) препятствует адекватной активации сети зеркальных нейронов, так как действия другого человека просто находятся не в фокусе внимания ребенка.

Результаты настоящего исследования указывают на возможные нарушения функционирования ЗСМ и регионов неокортекса, модулирующих ее активность, у детей с РАС в сложных социальных ситуациях, требующих проявлений альтруистического и эмоционального ПП. Выявленные особенности реактивности μ-ритма ЭЭГ могут быть полезны для разработки новых протоколов сеансов БОС, предназначенных для коррекции развития детей с РАС. Перспективным кажется использование в таких сеансах разнообразных сигналов обратной связи, имеющих эмоциональную окраску и включенных в социальный контекст.

ВЫВОДЫ

Результаты проведенного исследования свидетельствуют о том, что дети дошкольного возраста, имеющие диагноз РАС, действуют просоциально в ответ на потребности других в ситуациях, требующих разных видов помощи. Однако в сложных социальных ситуациях они менее склонны к оказанию альтруистической и эмоциональной помощи. В подобных случаях у детей с РАС, в отличие от нормотипичных детей, в центральных и теменных отведениях отсутствует десинхронизация μ-ритма ЭЭГ. Выявленные особенности поведения детей с РАС могут быть использованы в коррекционной работе, в том числе, при проведении сеансов БОС по ЭЭГ.