Способность человека понимать цели действий и имитировать их играет важную роль в эффективной интеграции в социальную среду, позволяя овладевать различными видами деятельности и нормами поведения в социуме. В процессах распознавания движений и связанных с ними намерений значительную роль играет система зеркальных нейронов (СЗН) — нервных клеток, способных активироваться сходным образом, как при самостоятельном выполнении действий, так и при наблюдении за аналогичными действиями, выполняемыми другими индивидами [1, 2]. Было выдвинуто предположение, что СЗН играет важную роль в реализации сложных форм социального взаимодействия [3].
Маркером активации СЗН у человека принято считать десинхронизацию сенсомоторного ритма, или μ-ритма, ЭЭГ [4]. Поскольку на эффекты десинхронизации μ-ритма могут накладываться модуляции затылочного α-ритма [5], для определения его индивидуального частотного диапазона и оценки реактивности учитывают следующие особенности: в отличие от затылочного α-ритма, μ-ритм наиболее выражен во фронто-париетальных областях; его амплитуда падает при движениях субъекта, их представлении или при наблюдениях за движениями окружающих, но существенно не изменяется при открывании или закрывании глаз [6, 7].
Подавление амплитуды сенсомоторного ритма во время наблюдения за биологическим движением более выражено, чем при наблюдении небиологического движения [8], что также характерно для наблюдения социальных действий, по сравнению с действиями вне социального контекста [9]. Что касается подражания движениям, то предполагают, что оно сопровождается активацией СЗН человека и является результатом сопоставления наблюдаемого действия и внутреннего моторного плана осуществления этого действия [10].

Исследование СЗН и реактивности μ-ритма вызывает особый интерес в свете разработки новых методов реабилитации пациентов с различными двигательными нарушениями с помощью интерфейсов мозг-компьютер [11, 12]. В частности, при лечении взрослых пациентов применяют синхронные интерфейсы, основанные на анализе реактивности сенсомоторных ритмов ЭЭГ при представлении движения в ответ на предъявляемый сигнал [13, 14]. В последнее время такие методы начинают использовать в процессе реабилитации детей с синдромом детского церебрального паралича (ДЦП) [15]. В качестве предъявляемых пациентам сигналов в указанных работах используют символы либо текстовые команды. Однако с учетом концепции СЗН можно предположить, что более эффективными для вызова реакций в диапазоне μ-ритма ЭЭГ будут стимулы, наглядно представляющие движения и требующие их имитации. Следует отметить, что при работе с детьми для более эффективной реализации задания предпочтительно использовать действия, находящиеся в моторном репертуаре ребенка [16]. В связи с вышеизложенным, целью настоящей работы было проанализировать реактивность μ-ритма ЭЭГ у детей 4–15 лет в условиях имитации движений визуальных образов биологического и небиологического происхождения с помощью компьютерного манипулятора — мыши. Действия с компьютерной мышью в настоящее время хорошо знакомы даже детям дошкольного возраста.

ПАЦИЕНТЫ И МЕТОДЫ

Характеристика выборки

Исследование проводили на базе Центра коллективного пользования научным оборудованием «Экспериментальная физиология и биофизика» ФГАОУ ВО «КФУ имени В. И. Вернадского».
В исследовании приняли участие 136 детей-правшей в возрасте 4–15 лет (69 мальчиков и 67 девочек). Критерии включения в эксперимент: наличие нормального (или скорректированного до нормального) уровня зрения и слуха; предпочтение правой руки в работе с компьютерной мышью; достаточный уровень когнитивного развития (IQ не менее 80 баллов по тесту Векслера в вариантах WPPSI и WISC). Критерии исключения: прием препаратов, влияющих на работу ЦНС; тяжелые хронические соматические заболевания. В дальнейшем дети были разделены на четыре возрастные группы: 4–6 лет (30 человек), 7–9 лет (46 человек), 10–12 лет (30 человек) и 13–15 лет (30 человек).

Регистрация ЭЭГ

Регистрацию ЭЭГ осуществляли с помощью электроэнцефалографа «Нейрон-Спектр-3» («Нейрософт»; Россия). Данные обрабатывали с помощью компьютерной программы «WinEEG» версии 2.8 (в свободном доступе). Для коррекции артефактов применяли метод независимых компонент. ЭЭГ-потенциалы отводили монополярно в 19 отведениях по системе 10–20. Областью интересов в данном исследовании были фронтальные, центральные и париетальные зоны неокортекса (локусы F3, F4, Fz, С3, С4, Cz, P3, P4, Pz). Референтным электродом служили объединенные контакты, закрепленные на мочках ушей. Частоты среза фильтров высоких и низких частот составляли, соответственно, 1,5 и 35 Гц, частота оцифровки ЭЭГ-сигналов — 250 Гц.
Запись ЭЭГ производили во время выполнения испытуемыми серии последовательных заданий длительностью по 30 с каждое. Отрезки ЭЭГ подвергали быстрому преобразованию Фурье с эпохой анализа 4 с и взаимным перекрытием эпох 50%.

В ситуации имитации движений визуальных образов небиологического происхождения использовали следующие задания:
1) фиксация взгляда на видеоизображении компьютерной мыши (фон);
2) осуществление концентрических перемещений цветного круга на экране монитора при помощи компьютерной мыши (Дв.1) (рис. 1А);
3) имитация движений другого цветного круга (имитация небиологического движения, ИмНБ) (рис. 1Б).

В ситуации имитации движений визуальных образов биологического происхождения испытуемый и экспериментатор располагались за стоящими рядом столами (экспериментатор справа), на каждом из которых находились монитор и компьютерная мышь. На мониторе перед испытуемым с помощью веб-камеры демонстрировали рабочую плоскость стола экспериментатора с расположенной на ней мышью. Последовательность заданий была следующая:
1) фиксация взгляда на видеоизображении компьютерной мыши (фон);
2) осуществление самостоятельных движений компьютерной мышью по кругу (Дв.2) (рис. 1В);
3) имитация детьми движений, выполняемых экспериментатором (имитация биологического движения, ИмБ) (рис. 1Г).

ЭЭГ анализировали в индивидуальном частотном диапазоне μ-ритма, определяемого при совершении самостоятельных движений правой рукой в отведении С3. Полный частотный диапазон μ-ритма (6–13 Гц) разбивали на отрезки по 1 Гц. В качестве индивидуального частотного диапазона принимали два прилегающих друг к другу отрезка с максимальной десинхронизацией относительно фона [17]. Амплитуду μ-ритма в пределах индивидуального частотного диапазона рассчитывали для каждой экспериментальной ситуации. С целью нормализации распределения значения амплитуд логарифмировали.
Для сопоставления параметров μ-ритма в ситуациях имитации биологического и небиологического движений использовали индексы реактивности. Указанные показатели рассчитывали по общепринятой схеме [18], в соответствии с формулой: k = ln (B/A), где k — индекс реактивности сенсомоторного ритма, B — амплитуда сенсомоторного ритма в основной ситуации, A — амплитуда сенсомоторного ритма в исходной ситуации сравнения (фон или самостоятельное движение). Положительные значения индекса реактивности соответствовали синхронизации сенсомоторного ритма, а отрицательные — десинхронизации.

Статистическая обработка данных

Статистический анализ данных проводили с использованием пакета STATISTICA 12.0 (StatSoft Inc.; США). Для описания распределений, отличных от нормального, применяли медиану и интерквартильный размах, а различия между группами оценивали с помощью U-критерия Манна– Уитни. В случаях нормального распределения данных использовали среднее и стандартную ошибку среднего. Различия в амплитуде и индексах реактивности μ-ритма, зарегистрированного в разных экспериментальных ситуациях, оценивали с помощью дисперсионного анализа с повторными измерениями (repeated measures ANOVA). По схеме 4×2×9 оценивали влияние межсубъектного фактора — возрастной группы (ВОЗР), а также двух внутрисубъектных факторов — ситуации (СИТ) и локуса ЭЭГ (ЛОК). Для расчета статистической значимости различий в анализируемых параметрах сенсомоторного ритма в привязке к каждому из девяти отведений ЭЭГ в рамках каждой возрастной группы использовали метод априорных контрастов (оценку F-распределения).

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Частотные показатели μ-ритма

Значения медианы нижней границы индивидуального диапазона μ-ритма составили 9 Гц (8,5; 10) при крайних значениях 6 и 11 Гц. Значения медианы верхней границы индивидуального диапазона μ-ритма составили 11 Гц (10,5; 12) при крайних значениях 8 и 13 Гц. Различия по данному показателю между возрастными группами не достигали уровня статистической значимости.

Амплитуда μ-ритма ЭЭГ в состоянии двигательного покоя, а также при выполнении и имитации действий

Дисперсионный анализ различий в амплитуде μ-ритма в ситуации Дв.1, относительно фона, с учетом возрастной группы и локуса отведения ЭЭГ показал значимое влияние факторов СИТ (F1, 132 = 90,34; p < 0,001), ВОЗР (F3, 132 = 10,18; p < 0,001) и ЛОК (F8, 1056 = 73,06; p < 0,001), а также взаимодействия факторов СИТ×ЛОК (F8, 1056 = 41,28; p < 0,001). В ситуации ИмНБ, относительно Дв.1 на изменения амплитуды μ-ритма значимо влияли факторы СИТ (F1, 132 = 12,65; p < 0,001), ВОЗР (F3, 132 = 14,67; p < 0,001) и ЛОК (F8, 1056 = 39,43; p < 0,001).
Анализ различий в амплитуде μ-ритма в ситуации Дв.2 относительно фона и с учетом возрастной группы и локуса отведения ЭЭГ показал значимое влияние факторов СИТ (F1, 132 = 31,17; p < 0,001), ВОЗР (F3, 132 = 6,46; p < 0,001) и ЛОК (F8, 1056 = 71,55; p < 0,001), а также взаимодействия факторов СИТ×ЛОК (F8, 1056 = 28,32; p < 0,001) и СИТ×ВОЗР (F3, 132 = 6,35; p < 0,001). При оценке изменения амплитуды μ-ритма в ситуации ИмБ относительно Дв.2 было показано значимое влияние факторов СИТ (F1, 132 = 9,58; p = 0,002), ВОЗР (F3, 132 = 18,63; p < 0,001) и ЛОК (F8, 1056 = 54,08; p < 0,001), а также взаимодействия факторов СИТ×ЛОК (F8, 1056 = 3,28; p = 0,001) и СИТ×ВОЗР (F3, 132 = 6,2; p = 0,001).

У детей 4–6 лет при осуществлении концентрических перемещений цветного круга была выявлена значимая десинхронизация μ-ритма ЭЭГ (Дв.1 относительно фона) в большинстве исследуемых областей. При имитации движений цветного круга изменения амплитуды μ-ритма (ИмНБ относительно Дв.1) не достигали уровня статистической значимости (рис. 2А). При выполнении самостоятельных движений компьютерной мышью у детей данного возраста был зарегистрирован значимый рост амплитуды μ-ритма ЭЭГ (Дв.2 относительно фона) в центральном локусе правого полушария (C4). При имитации движений экспериментатора была обнаружена десинхронизация сенсомоторного ритма (ИмБ относительно Дв. 2) в срединном теменном отведении (Pz) (рис. 2Б).
В группе детей 7–9 лет значимая депрессия μ-ритма в ситуации Дв.1 была обнаружена в большинстве исследуемых областей. При ИмНБ относительно Дв.1 изменения амплитуды μ-ритма не достигали уровня статистической значимости (рис. 3А). В ситуации Дв.2 значимая десинхронизация сенсомоторного ритма была обнаружена в центральных (C3 и Cz) и всех теменных локусах. При ИмБ относительно Дв.2 не выявлено значимых изменений амплитуды μ-ритма (рис. 3Б).
У детей 10–12 лет при Дв.1 значимое падение амплитуды μ-ритма зарегистрировано в большинстве анализируемых локусов. При имитации движений цветного круга обнаружена значимая синхронизация сенсомоторного ритма (ИмНБ относительно Дв.1) в срединном фронтальном отведении (рис. 4А). В ситуации Дв.2 значимое падение амплитуды μ-ритма наблюдали в центральных (C3 и Cz) и всех теменных локусах. При ИмБ относительно Дв.2 изменения амплитуды сенсомоторного ритма не достигали уровня статистической значимости (рис. 4Б).
В группе подростков 13–15 лет при Дв.1 снижение амплитуды μ-ритма достигало уровня статистической значимости во всех анализируемых локусах. При имитации небиологического движения в большинстве исследуемых областей была зарегистрирована значимая синхронизация (ИмНБ, относительно Дв.1) сенсомоторного ритма (рис. 5А). При выполнении самостоятельных движений компьютерной мышью значимая десинхронизация сенсомоторного ритма (Дв.2 относительно фона) была обнаружена во всех исследуемых областях. В ситуации ИмБ выявлена дополнительная, по сравнению с предыдущим заданием, десинхронизация μ-ритма, значимая во всех отведениях (рис. 5Б).

Сравнение реактивности μ-ритма ЭЭГ при имитации движений визуальных образов биологического и небиологического происхождения

Для анализа различий в реактивности μ-ритма при ИмНБ и ИмБ, относительно условий выполнения самостоятельных движений с произвольной скоростью, был проведен дисперсионный анализ индексов реактивности с учетом возрастной группы и локуса отведения ЭЭГ. Средние значения индексов реактивности μ-ритма у детей в четырех возрастных группах представлены в табл. 1 и табл. 2. Выявлено значимое влияние факторов СИТ (F1, 132 = 21,85; p < 0,001) и ЛОК (F8, 1056 = 3,95; p < 0,001), а также взаимодействия факторов СИТ×ВОЗР (F3, 132 = 5,52; p = 0,001). В группе детей дошкольного возраста различия в индексах реактивности μ-ритма ЭЭГ при ИмНБ и ИмБ достигали уровня статистической значимости в теменных отведениях Pz и P4 (p = 0,03). У детей 7–9 лет анализируемые различия были статистически значимыми для локуса Fz (p = 0,04). У детей 10–12 лет различия в индексах реактивности μ-ритма не достигали уровня статистической значимости. В группе подростков 13–15 лет анализируемые различия были статистически значимыми во всех исследуемых областях (p ≤ 0,001).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Результаты исследования показали, что индивидуальные границы частотного диапазона сенсомоторного ритма у детей 4–15 лет широко варьируют, а их средние величины значимо не различаются у разных возрастных групп. В работе других авторов [19], посвященной анализу реактивности μ-ритма ЭЭГ в индивидуально определенном частотном диапазоне у детей 4–11 лет, полоса сенсомоторного ритма также составляла в среднем 9–11 Гц, были отмечены высокая межиндивидуальная вариативность его параметров и отсутствие связи с возрастом детей. Все это указывает на необходимость определения индивидуального частотного диапазона у детей при проведении исследований реактивности сенсомоторного ритма, а также перед проведением коррекционных мероприятий с использованием параметров μ-ритма (тренингов на основе биологической обратной связи по ЭЭГ, применения интерфейсов мозг-компьютер).
Анализ изменений амплитуды μ-ритма показал, что у детей 4–6 лет при выполнении произвольных перемещений цветного круга (Дв.1) можно наблюдать значимую десинхронизацию μ-ритма ЭЭГ во фронтальном и центральном отведениях левого полушария, медианном фронтальном отведении и всех теменных областях (F3, Fz, C3, P3, Pz, P4). Полученные в настоящем исследовании результаты согласуются с уже имеющимися в литературе данными о десинхронизации сенсомоторного ритма при осуществлении произвольных движений [20]. При выполнении самостоятельных движений компьютерной мышью (Дв.2) значимого падения амплитуды μ-ритма не наблюдалось. Возможно, что для детей данного возраста задание на выполнение относительно простых круговых движений компьютерной мышью было проще задания на захват и перемещение цветного круга при помощи левой кнопки компьютерной мыши и не требовало особого двигательного контроля. При выполнении этого задания был также выявлен значимый рост амплитуды μ-ритма ЭЭГ в локусе C4, что может быть связано с торможением в ипсилатеральном, относительно задействованной руки, полушарии [21].

В группах детей 7–9 и 10–12 лет десинхронизация μ-ритма при выполнении самостоятельных движений была обнаружена в большинстве исследуемых областей. При этом условие осуществления концентрических перемещений цветного круга (Дв.1), в отличие от условия выполнения движений мышью по кругу (Дв.2), также сопровождалось десинхронизацией сенсомоторного ритма во фронтальных локусах (F3, Fz). Известно, что лобные области коры головного мозга осуществляют планирование и подготовку сложных движений [22]. Предполагается также, что более сложные двигательные акты сопровождаются более широко распространенной десинхронизацией μ-активности [23]. Можно предположить, что выполнение перемещений цветного круга у детей 7–12 лет, как и у младшей группы, требовало значительных усилий, что и приводило к вовлечению фронтальных областей коры.
Ситуации имитации движений визуальных образов биологического и небиологического происхождения у детей 4–6, 7–9 и 10–12 лет почти не сопровождались дополнительной модуляцией μ-ритма относительно выполнения произвольных движений. Выявленный факт может свидетельствовать о том, что у детей данного возраста в условиях подражания дополнительные ресурсы неокортекса, требуемые для переработки разномодальной информации, вовлекаются недостаточно.

В группе подростков 13–15 лет значимая десинхронизация сенсомоторного ритма при выполнении самостоятельных движений была обнаружена во всех исследуемых областях. Снижение амплитуды μ-ритма над фронтальными, центральными и париетальными локусами у детей старшего возраста может быть обусловлено развитием связей между задействованными областями неокортекса. При имитации движений визуальных образов небиологического происхождения наблюдалось меньшее падение амплитуды сенсомоторного ритма, чем при выполнении произвольных движений и подражании движениям визуальных образов биологического происхождения (что особенно заметно во фронтальных и центральных локусах). Можно предположить, что необходимость подражать движениям другого объекта (цветного круга) привела к переключению внимания на его восприятие и, как следствие, к ослаблению моторного контроля собственных движений. У детей данного возраста в ситуации ИмБ выявлена дополнительная, по сравнению с наблюдаемой при выполнении задания Дв.2, значимая десинхронизация μ-ритма во всех отведениях. Обращает на себя внимание наибольшая выраженность такой реакции в париетальных локусах. Известно, что париетальные области коры больше вовлечены в переработку информации при наблюдении движений, выполняемых человеком, в сравнении с наблюдением движений небиологических объектов [24]. Выявленная в настоящем исследовании модуляция сенсомоторного ритма в данных областях при подражании движениям визуальных образов биологического происхождения может указывать на участие находящихся в теменной коре компонентов СЗН, связанных с кодированием целей, лежащих в основе наблюдаемых действий [25]. Зеркальные нейроны связывают с когнитивной интеграцией визуальных, слуховых и моторных стимулов для обеспечения социального взаимодействия у детей [26] и взрослых [27]. В связи с этим, можно предположить, что дополнительная десинхронизация μ-ритма при имитации движений другого человека вызвана именно наличием социального контекста, к которому чувствительна СЗН.
При сравнении индексов реактивности μ-ритма в заданиях имитации было выявлено, что подражание движениям визуальных образов биологического происхождения у детей старшей группы сопровождается большей десинхронизацией, в сравнении с ситуацией подражания движениям цветного круга. Как уже отмечалось, подобные особенности реактивности сенсомоторного ритма во время наблюдения за движениями биологических и небиологических объектов выявлены у взрослых волонтеров [8].

Сравнительный анализ паттернов реактивности сенсомоторного ритма у детей разного возраста позволяет прийти к следующим заключениям. В группе младших детей (4–6 лет) наибольшая активация фронтальных, центральных и париетальных областей коры мозга, проявляющаяся в снижении амплитуды μ-ритма (более значимого в левом полушарии), наблюдается при движениях компьютерной мышью, ассоциированных с небиологическим объектом (цветной круг) (Дв.1). Выполнение движений компьютерной мышью в произвольном ритме (Дв.2) не приводит к значимому снижению амплитуды μ-ритма, а имитация биологического движения (движения руки другого человека) в большинстве отведений не сопровождается дополнительной активацией. Таким образом, в нашей экспериментальной ситуации у детей дошкольного возраста корковый отдел двигательного анализатора наиболее чувствителен к манипуляциям с небиологическими объектами. У детей более старших возрастных групп (7–9 и 10–12 лет) выявлен схожий паттерн активации неокортекса при движениях, ассоциированных с небиологическим объектом, при собственных движениях компьютерной мышью, а также при имитации движений биологического объекта (руки экспериментатора). В отличие от уже рассмотренных групп, испытуемые 13–15 лет демонстрируют статистически значимую десинхронизацию μ-ритма во фронтальных, центральных и теменных областях коры обоих полушарий при имитации движений другого человека.
Логично предположить, что процессы восприятия и имитации движений других людей у детей младших возрастных групп находятся на стадии становления, в то время, как у подростков они достаточно развиты и схожи с таковыми у взрослых. Выраженная десинхронизация μ-ритма у подростков при совершении самостоятельных движений и имитации движений визуальных образов биологического происхождения во всех исследуемых областях может быть обусловлена созреванием моторных, сенсомоторных и ассоциативных областей коры, вовлеченных в выполнение и имитацию действий [28]. Выявленные в настоящем исследовании возрастные особенности реактивности сенсомоторного ритма могут быть использованы при совершенствовании уже имеющихся коррекционных методик реабилитации детей с ДЦП на основе роботизированных устройств, управляемых по характеристикам ЭЭГ [15].

ВЫВОДЫ

При выполнении детьми 4–15 лет самостоятельных движений компьютерной мышью развивается десинхронизация μ-ритма во фронтальных, центральных и париетальных областях неокортекса, более выраженная в левом полушарии. При имитации движений визуальных образов биологического и небиологического происхождения у детей 4–6, 7–9 и 10–12 лет выявлена лишь незначительная, по сравнению с заданием на выполнение самостоятельных движений, дополнительная модуляция μ-ритма. У детей 13–15 лет наибольшая десинхронизация сенсомоторного ритма отмечена в ситуации подражания движениям руки экспериментатора. При разработке программного обеспечения интерфейсов мозг-компьютер, предназначенных для коррекции двигательных расстройств, в качестве зрительных стимулов могут быть использованы элементы движений небиологических объектов, но чем старше дети, тем более эффективным для активации неокортекса может быть предъявление движущихся биологических объектов.